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大妖怪犬大將鬥牙王與人類公主十六夜的兒子---犬夜叉，因為自己半妖的身份受到人類與妖怪的排斥，為了成為真正的妖怪而想得到四魂之玉。

而巫女桔梗為了保護和淨化四魂之玉，運用靈力不斷與前來搶奪四魂之玉的妖怪戰鬥，在強大的破魔之術下其實也有顆孤單的、渴望被愛的心。

兩人因四魂之玉結緣，桔梗發現了犬夜叉粗魯外表下的善良，以及與自己同樣的孤獨；而犬夜叉也看到了渴望過平凡生活的巫女桔梗。在不斷的相互瞭解中，兩人相愛了，並最終約定利用四魂之玉的力量，把犬夜叉變成人類，守護使命結束的桔梗也可以迴歸到平凡生活，與愛人相守終生。

但是，在約定的日子裡，發生了難以預料的變故。被假犬夜叉襲擊而受到重傷的桔梗在背叛的憤怒中，用盡力氣把犬夜叉封印在御神木上，然後帶著四魂之玉在火焰中死去。

悲劇就此拉開序幕……桔梗當時救了一個全身燒傷的盜賊鬼蜘蛛，鬼蜘蛛逐漸對桔梗產生了邪念，想得到桔梗和四魂之玉，於是把自己出賣給了無數的妖怪，誕生出了邪惡的妖怪奈落。

奈落誕生後第一件事就是，分別變成犬夜叉和桔梗的樣子和雙方見面，在犬夜叉和桔梗決定要開始使用四魂之玉的力量讓犬夜叉變成人類的時候。

並且殺害桔梗，中傷犬夜叉，讓他們雙方互相憎恨都是被彼此所欺騙。