很久很久以前：某個村莊來了一個頭上長角、力大無窮的男人（大嶽丸），被村民們稱為“稀人”，但時間長了，村民們便開始畏懼並排斥他，因此這個男人開始屠殺村民，成為了“鬼”。 為了打敗他，村子裡的一個青年（便收集了大量金黃色的石頭（靈石），鑄成了楚葉失之刃，將其斬殺，之後，以除妖為目的的楚葉失眾誕生了，楚葉失眾的頭領被稱為“無明”，代代相傳。

但是傳到了齋藤道三當無明的這一代，他與一位女妖深芳野相愛，為了構築人和妖能夠和諧相處的世界，道三放棄了“無明”的頭銜，並毀壞了楚葉失之刃。 道三與深芳野生下了兩個孩子，一個是義龍，另一個就是二代主角阿秀。 但是由於種種原因，深芳野最後帶著年幼的阿秀離開了道三的身邊，之後便被大嶽丸的意念化身果心居士所殺害，深芳野臨終前把楚葉失之刃的碎片託付給主角，讓其好好活下去。

1555年，長大成人並以討鬼為生的主角收到了一封信，讓其去一個叫名為十三櫻村的村莊的最大的櫻花樹下碰頭，在那裡阿秀殺掉了讓十三櫻村成為櫻禍村的馬頭鬼，並結識了寄信人藤吉郎，組成二人組。 並一起前往美濃投靠已經是美濃大名的道三，二人組（其實是阿秀一個人）替道三完成了幾個委託之後受到重用，同時在打敗煙煙羅之後結識了楚葉失眾的現任首領無明。

1556年，道三的另一個兒子義龍叛變，率兵攻進道三的居城蝮蛇神域，阿秀在營救道三的過程中擊敗夜刀神，在遇到道三後，道三透過阿秀手中的刀知道了他也是自己的兒子，為此自己留下來拖住妖怪，讓阿秀前往尾張投靠信長，自己戰死。

1560年，在二人組投靠信長後，阿秀在桶狹間之戰殺死東海道第一弓取今川義元，開始得到信長賞識，這段時間裡，信長的妹妹阿市嫁到了淺井家。