《終結者》大獲全勝之後的1985年2月，卡梅隆創作了雷德利斯科特的經典科幻片《異形2》的電影劇本，當20世紀福克斯公司準備籌拍影片的時候，他們對卡梅隆的作品影響深刻，於是希望他來導這部片子，但就在敲定細節的過程中，卡梅隆和蓋爾與電影公司發生爭執。

卡梅隆要求女友蓋爾擔當製片人，而且要把預算從一千兩百萬調升至一千五百萬，此外，還要當紅一線演員西格妮韋弗出任女一號，而福克斯對這些要求顯然無法接受，大為惱火的卡梅隆和蓋爾飛到毛伊島結為了夫妻。

就在他們去度蜜月的時候，福克斯公司的態度卻來了180度大轉彎，他們不但對使用西格妮為女一號表示讚賞，更讓卡梅隆意外的是預算也從一千兩百萬調整到一千八百萬。

《異形2》在全球迅速取得了一億八千萬票房，影片的巨大成功確立了卡梅隆大牌導演的地位，1986年秋天，詹姆斯卡梅隆聲望日隆，但他與蓋爾的婚姻卻走到了盡頭，為了躲避情感困擾，他開始全身心投入下一部電影劇本《深淵》。

影片開機後卡梅隆才意識到拍攝水下場景比他預想的要困難得多，除了各種困難之外就連演員陣營也起了風波，苛刻的水下拍攝要求使得演員們感到厭倦，這直接導致現場矛盾重重，曾一度罷演以示抗議，每一個人都肩負著巨大的壓力。

這部電影1989年在各大影院上映但遭遇慘敗，卡梅隆的暴脾氣加上票房的糟糕表現讓他的聲譽面臨危機，1989年秋天，卡梅隆重整旗鼓，他認為拍攝《終結者》續集的時機已到，但之前的鋪墊並非一帆風順，前期蓋爾掌控這部電影續集的一半權利，她認為大成本製作路線會投入過高。

蓋爾並不想與前夫合作，於是把自己的股份出售給第三方，這部電影在1990年戛納電影節上正式宣佈開機，發行時間定在1991年7月4日，卡梅隆將用13個月的時間打造這部電影史上技術含量最高的影片，男女主角仍由施瓦辛格和琳達漢米爾頓擔當。

除此之外，他冒險起用13歲的少年艾迪弗龍飾演主角，如往常一樣，和卡梅隆拍戲的日子不好過，進度不如人意，卡梅隆要求施瓦辛格在聖誕節那天也要拍，這使他們之間鬧了點不愉快。

1991年，《終結者2》公映，史上第一部成本過億美元的電影誕生，但風險投資迎來超額回報，全球票房高達5億美元，卡梅隆也贏得了美人芳心，琳達漢米爾頓與他住到一起，1993年春天，琳達懷上了他們的孩子約瑟芬，卡梅隆十分欣賞琳達的獨立個性，因此他們維持了一種平等開放的關係，卡梅隆對此頗為滿意。

卡梅隆的下部戲叫《真實的謊言》，由施瓦辛格和傑米李柯蒂斯主演，在拍攝現場卡梅隆的壞脾氣越來越變本加厲，原來人們形容他是強硬的，現如今人們用殘忍來形容他，當時謠言四起，說他連演職人員洗澡的時間都不給，拍攝期間總是高聲喝罵。

《真實的謊言》1994年7月公映，雖然在美國口碑欠佳，但是作為首部進口好萊塢大片卻在中國大陸電影市場掀起觀影狂潮。

1994年8月，進入而立之年的詹姆斯卡梅隆即將迎來他職業生涯中的一場風暴，他想創作一部極盡絢爛悲壯的愛情史詩片，題材源於史上最慘烈的一起海難，但是劇本卻賣不出去，大家都覺得劇本極其出色，人物形象鮮活生動，但問題是劇中人物都生活在1912年，誰會願意去看這樣的電影呢？

卡梅隆的執著和自信打動了20世紀福克斯公司，他們為這部電影投入了一億兩千萬的鉅額預算，1995年9月，影片現代部分的拍攝在加拿大的哈利法克思海岸開始，為此他下潛到一萬兩千四百英尺，拍到了真正的船骸。

1996年10月，影片拍攝移師墨西哥的羅薩里多海灘，那裡正在建造一艘泰坦尼克號模型，複製品比230米長的實物只稍微小了一點，極其逼真地還原了沉船。

無論是哪一天，拍攝現場的演職人員都達到了300至1000人以上，運轉規模及其龐大，難度極高，所有人都在拼命適應卡梅隆的節奏和進度，除了節奏緊張，卡梅隆還需要完美的效果，他的要求太過於苛刻，所有人每週都需要工作80個小時，女一號凱特溫斯萊特在拍攝了13天后拒絕在這樣的條件下繼續工作，臨時演員中也有工作環境不安全的傳言，片場壓力大得讓人喘不過氣來。

1997年夏天，《泰坦尼克號》公映之前，卡梅隆不得不聽媒體對這部影片喋喋不休地詬病，公映時間從夏天推遲到聖誕節，製作成本成為史上最昂貴的影片，但是從首映式上，卡梅隆開始揚眉吐氣。

之後，卡梅隆的職業道路開始發生轉變，由電影轉向紀錄片，到了這種程度，他不需要再用電影來證明什麼，他需要的是追隨自己的興趣和其它愛好前行，用《深淵幽靈》和《深海異形》展示了海洋的神秘。

2006年，卡梅隆響應好萊塢召喚，宣佈拍攝下一部電影《阿凡達》，這部影片以專門開發的3D技術高畫質拍攝，卡梅隆視之位他最具挑戰性的影片，這也是十多年當中他拍攝的首部正片，傾盡全力保證故事細節處於完全保密狀態。

2009年底，這部歷時4年，耗資5億美元的史上最貴影片以史無前例的姿態亮相影壇，卡梅隆兌現承諾，宣告了立體電影時代的來臨，在《復聯4》出現之前，《阿凡達》27.823億美元的票房排在第一位，第二位《泰坦尼克號》票房為21.85億美元，這些都是卡梅隆創下的傳奇，而屬於卡梅隆的傳奇仍在繼續。