2020年4月，西班牙Centre for Research in Agricultural Genomics (CRAG )的研究人員在Science發表了題為The physiology of plant responses to drought的綜述文章。該綜述從植物抗旱性有關的性狀，可提高抗旱性的激素訊號通路，以及不同組織對抗旱響應等方面探討了植物響應乾旱的生理機制。同時，該文也探討了如何利用激素訊號對植物進行抗旱性改良。該文還總結了培育高產、抗旱性強的作物已取得的進展以及未來可能遇到的挑戰。
近年來，由於氣候變化導致的溫度升高和水資源匱乏已經成為一個亟待解決的全球性難題，近10年來由於乾旱造成的農作物減產損失總計已達到約300億美元。人口的不斷增長（預計2050年將達到100億左右），農業用水需求的增加（2050年可能會翻一番）以及可利用淡水量的降低（預計下降50%），進一步加劇了乾旱對農業生產的影響（圖1）。
圖1 Past, present, and future of global climate, agriculture, and food security
乾旱會嚴重限制植物的正常生長髮育。植物體自身也已經進化出在乾旱條件下防止水分流失、平衡對重要器官的最佳供水、維持細胞水分含量以及在乾旱期間保持生存的策略，植物的這種能力被稱為抗旱性。植物抗旱性包括多種機制，如逃旱性（escape）、避旱性（avoid）和耐旱性（tolerance）【1】。在細胞水平上，乾旱訊號會促進脯氨酸和海藻糖等代謝產物的產生，激發抗氧化系統以維持氧化還原穩態，並透過氧化物酶防止細胞損傷和膜完整性破壞。此外，乾旱訊號也會激發出包括脫落酸、油菜素甾醇和乙烯等植物激素途徑的響應【2】。
乾旱對農業的影響還取決於降水和土壤水分減少的程度和持續時間的長度，以及作物的種類和發育階段【2】。在大多數情況下，由於降水不足，地下水位降低和供水渠道有限，農作物遭受中度乾旱，導致總產量大幅下降。因此，研究植物在中度乾旱期間維持自身生長的機制，並藉此設計出提高植物生存能力的策略，可以為未來的糧食安全提供解決方案。而瞭解細胞訊號對缺水的反應是闡明這些現代農業問題的關鍵。
與抗旱性有關的性狀
根系會在細胞和整個根系結構尺度響應土壤水分變化，根幹細胞的生態位，分生組織和維管系統互相協調以應對乾旱脅迫。缺水時，根系結構發生形態學改變以增強其吸水能力，這些變化可以追溯到根尖的細胞分裂、伸長和分化的協調。有趣的是，當獲取水分時，根系結構與深度有關，根系下扎越深、分支角越小，越能夠有效地深層土壤（嚴重乾旱地區）獲取水分；相比之下，較淺的根部結構對於在降雨量較低的土壤中獲取粉水有利（圖2）。而當土壤中水分分配不均時，生長素訊號會介導側根及根尖向含水量較高的區域生長，這種根系結構的最佳化是一種環境適應性的表現【3】。
圖2 Root and shoot traits that account for drought resistance
同時，氣孔關閉是一種更快速的抗旱策略。葉片表面氣孔根據周圍保衛細胞的膨大程度開啟或關閉，而這一響應受到細胞壁結構，質膜，液泡膜特性和細胞骨架動態的影響【4】。此外，木質部可以從根部向地上部傳輸水分訊號並透過韌皮部向根系傳輸光合同化產物，這一過程也會對植物的抗旱能力產生影響，比如一項在擬南芥中的研究表明，與乾旱逃逸相關的花期提前與韌皮部裝載和轉運（葉片到莖尖分生組織）的光週期依賴性蛋白FLOWERING LOCUS T (FT)有關。
總的來講，植物可以透過（i）增加根系從土壤中吸水能力，（ii）透過關閉氣孔減少水分流失和（iii）調節組織內的滲透以積極維持生理水分平衡。
利用激素提高抗旱性
乾旱脅迫會激發不同植物器官中的ABA產生和積累並激活下游訊號傳導，ABA途徑是調節植物的乾旱響應並最佳化水分利用效率的重要策略。之前的研究已經在ABA介導的乾旱脅迫響應中解析了ABA途徑的調控網路，確定了ABA訊號相關的轉錄因子和訊號調控。研究表明，透過對ABA受體PYR1的基因工程改造可以提高擬南芥和番茄的抗旱性。而對於ABA受體激動劑的篩選鑑定出一種具有生物活性的ABA類似物OP(opabactin)，也可以啟用ABA訊號途徑，從而提高植物抗旱能力【5】。
油菜素甾醇訊號的負調節因子BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 2（BIN2）可以被ABA INSENSITIVE1（ABI1）和ABI2去磷酸化，ABA透過抑制ABI1和ABI2的活性來啟用BIN2，之後BIN2使SnRK2s磷酸化並激活下游訊號途徑。研究表明，BRI1-EMS-SUPPRESSOR 1（BES1）可以抑制ABA誘導的乾旱相關轉錄因子RESPONSIVE TO DESICCATION 26 (RD26)，RD26透過調節BES1調控的轉錄並抑制油菜素甾醇調節的生長，從而與油菜素甾醇起拮抗作用【6】。此外，包括WRKY和TINY在內的多個轉錄因子均可以與BES1以及BIN2相互作用以調節植物抗旱反應。以上這些研究表明油菜素甾醇可以與ABA一起調節植物抗旱能力（圖3）。
圖3 Hormone signaling events underpinning drought
透過組織乾旱響應特異性提高抗旱性
儘管葉片中的ABA 可以根據水分有效性調節氣孔開閉，進而保持植物體內的水分，但是這是以光合作用，生長和產量為代價的。因此，大部分提高植物抗旱性的策略是集中在微調氣孔導度和透過氣孔特異性啟動子調控ABA訊號傳導。透過光遺傳學，科學家們將BLINK1（光啟用的合成K+通道）匯入保衛細胞後，使氣孔與光照條件的變化更加同步，實現了氣孔效能和植物生產的同時改良【7】。這表明透過對氣孔進行工程改造可以最大限度減少固碳損失並提高水分利用效率。
此外，對根系結構的改良同等重要（圖3）。在擬南芥中的研究發現，透過全基因組關聯分析鑑定出的生長素途徑的調節因子EXO70A3（EXOCYST SUBUNIT EXO70 FAMILY PROTEIN A3）可以調節根系深度，並且可以透過影響根系小柱細胞中生長素外排載體的穩態來調節區域性生長素運輸【8】。EXO70A3的變化還與季節性降水相關，並在不同的降雨模式下調控根系結構發育。在水稻中的研究也發現生長素誘導型基因DEEPER ROOTING1透過促進更垂直和更深的根系結構來增強抗旱性。
油菜素甾醇被報道可以調節根系的親水性，位於韌皮部的油菜素甾醇受體BRI1-Like3（BRL3）的過表達會促進根部親水性彎曲，而brl1brl3bak1三重突變體的親水響應顯著降低，表明維管BRL3受體在在調節親水反應中的重要性。維管系統中BRL3的啟用還可以促進滲透保護劑代謝物（例如脯氨酸，海藻糖和棉子糖家族寡糖）的積累，從而提高了抗旱性而不會損害生長【9】。因此，特異性定位於韌皮部的BRL3可能是促進抗旱性而不損害產量的關鍵（圖3）。
此外，乾旱條件的感知系統在根系，而氣孔關閉在地上部，這意味著植物的抗旱能力與系統性訊號傳遞有關。研究表明，乾旱會誘導根系 CLE25 肽的產生並透過維管系統傳遞到葉片，從而啟用生物合成酶NCED3來驅動ABA的產生，進而提高抗旱能力【10】。對擬南芥中小肽訊號傳導的理解有助於鑑定植物中從根到地上部啟動脅迫響應的機制（圖3）。
展望
作物在中等乾旱條件下維持生長的遺傳性狀來源於野生親緣種的自然遺傳變異或透過生物工程。傳統育種一直是利用自然等位基因適應特徵的遺傳多樣性改良植物的主要策略。新技術和新工具的出現，如基因組編輯精準編輯工具和GWAS等，對挖掘可提高脅迫抗性和產量的等位基因以及應用方面發揮了巨大作用。使用組織特異性或細胞特異性啟動子結合實時顯微成像技術對細胞過程進行實時視覺化的分子研究，也為分析乾旱響應網路奠定了基礎（圖4）。一些小肽或激素激動劑都有助於精細調控乾旱響應，在提高抗旱性的同時，保持作物產量。總之，未來應繼續在模式植物中揭示乾旱的生理響應機制並將這些研究成果進行轉化，為作物生產提供應對乾旱的新策略。在世界人口增長、淡水資源匱乏的大背景下，這些新策略對農業的可持續發展至關重要。
圖4 The promise of overcoming drought in agriculture
參考文獻
【1】S. Basu, V. Ramegowda, A. Kumar, A. Pereira, F1000Research 5, 1554 (2016)
【2】F. Tardieu, T. Simonneau, B. Muller, Annu. Rev. Plant Biol. 69, 733–759 (2018)
【3】9. J. R. Dinneny, Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 35, 239–257 (2019)
【4】T. N. Buckley, New Phytol. 224, 21–36 (2019)
【5】A. S. Vaidya et al., Science 366, eaaw8848 (2019)
【6】H. Ye et al., Nat. Commun. 8, 14573 (2017)
【7】M. Papanatsiou et al., Science 363, 1456–1459 (2019)
【8】T. Ogura et al., Cell 178, 400–412.e16 (2019)
【9】N. Fàbregas et al., Nat. Commun. 9, 4680 (2018)
【10】F. Takahashi et al., Nature 556, 235–238 (2018)
原文連結：
https://science.sciencemag.org/content/368/6488/266